Трумен Капоте родился в Новом Орлеане, Луизиана в семье 17-летней Лилли Мэй Фолк и коммивояжёра Аркулуса Персонса. Его родители развелись, когда ему было четыре, и отправили его в Монровилль, штат Алабама, где до пяти лет он жил у родственников матери. Особенно ему запомнилась Ненни Рамбли Фолк, дальняя родственница матери, которую он звал «Сук» (англ. Sook). «Её лицо — почти как у Линкольна, словно высеченное из скалы и приобретшее свой оттенок от солнца и ветра» — так её описывает Капоте в «Рождестве памяти» (1956). В Монровилле он жил по соседству с Харпер Ли, которая по слухам наделила персонажа Дилла из «Убить пересмешника» чертами Капоте.
Одинокий ребёнок, Капоте сам научился читать и писать перед поступлением в школу. В возрасте пяти лет его часто видели со словарём и блокнотом в руках, а в одиннадцать лет он уже попробовал написать свой первый рассказ. В то время у него было прозвище «Бульдог».
По субботам он путешествовал из Монровилля в соседний Мобил, город на побережье Мексиканского залива, и однажды послал свой рассказ «Старая миссис Бизибади» на детский литературный конкурс, устроенный местной газетой «Мобил Пресс Реджистер». Литературный дебют Капоте был удостоен награды с формулировкой: «За высокий литературный уровень» (англ. The Scholastic Arts & Writing Awards) в 1936.
В 1933 он переезжает в Нью-Йорк со своей матерью и её вторым мужем, кубинцем по происхождению, Джозефом Капоте, текстильным брокером, который усыновил его под именем Трумэн Гарсиа Капоте. Вскоре отчима обвинили в растрате, доходы семьи упали, и они были вынуждены покинуть квартиру на Парк-авеню.
Про своё детство Капоте пишет: «Я начал писать серьёзно, когда мне было одиннадцать. И точно так же, как другие дети возвращаются домой и занимаются на скрипке, пианино или чем-то подобным, я приходил из школы каждый день с намерением писать не менее трёх часов. Я был одержим этим». В 1935 он поступает в нью-йоркскую школу св. Троицы, а затем в Военную академию "Сент-Джозеф".
В 1939 семья Капоте переезжает в Гринвич, Коннектикут, где Трумен учится в школе последней ступени и пишет в школьную газету и литературный журнал «Зелёная ведьма» («The Green Witch»). Когда они возвращаются в Нью-Йорк в 1942 году, он поступает в школу Франклина, которую оканчивает в 1943. В дальнейшем Капоте не получил больше никакого официального образования.
Учась в школе, в 1943 году Капоте устраивается на работу копировальщиком в художественном отделе «Нью-Йоркера». Проработал он там два года и уволился, разозлив этим Роберта Фроста. Спустя годы он вспоминает:
«Совсем незначительная работа, состоявшая в сортировке картинок и вырезании газетных статей. Но всё равно это была удача, особенно когда стало понятно, что я совсем не создан учиться. Писатель я или нет — никакие преподаватели не могут повлиять на исход. Я до сих пор думаю, что поступил правильно, по крайней мере, это было правильно именно для меня». Он оставил работу и, поселившись у родственников в Алабаме, начал писать свой первый роман «Летний круиз».
Трумен Капоте был геем.
Жившая в Монровилле по соседству и его лучшая подруга Харпер Ли стала прообразом Идабель, героини романа Капоте «Другие голоса, другие комнаты». Он однажды подтвердил это: «Мистер и миссис Ли, её мать и отец, жили неподалёку. Она была моей лучшей подругой. Читали вы её книгу „Убить пересмешника“? Я персонаж в этой книге, в которой действие происходит в том самом маленьком алабамском городке, где мы жили. Её отец был адвокатом, мы с ней ходили смотреть судебные процессы всё детство. Мы ходили на суды вместо походов в кино». После того, как Харпер Ли получила Пулитцеровскую премию в 1961 году, а Капоте опубликовал «Хладнокровное убийство» в 1966, отношения между ними стали постепенно более прохладными.
Знаковый роман «Хладнокровное убийство» стал пиком в литературной карьере Капоте и последней его работой, которая полностью опубликована. В 1970-х он поддерживал свой статус знаменитости, появляясь на телевизионных ток-шоу.
Капоте умер в Бел Эйр, Лос-Анджелес, 25 августа 1984 года. Согласно отчету коронера, причиной смерти было «заболевание печени, осложненное флебитом и множественной наркотической интоксикацией». Он умер в доме своей старой подруги Джоан Карсон, бывшей жены телеведущего Джонни Карсона, в программе которого Капоте был частым гостем. Гор Видал отреагировал на известие о смерти Капоте, назвав это «мудрым шагом в карьере». Прах писателя хранился в доме Карсон. В 1988 году дом был ограблен во время одной из вечеринок, вместе с драгоценностями злоумышленники унесли сундучок с прахом писателя. Однако менее чем через неделю неизвестные неожиданно вернули останки. В 1991 году прах писателя снова хотели выкрасть, но попытка провалилась.
В 2005 году Карсон скончалась, не оставив наследников. В 2016 году всё её имущество, включая прах Капоте, планировалось выставить на аукцион. За прах писателя предполагалось выручить 4 - 6 тысяч долларов, торги были назначены на 23 сентября 2016 года. По итогам торгов деревянный резной ящичек с прахом писателя приобрел неизвестный коллекционер за $45 000.
