Флавин прибыл в Голливуд в 1932 году, где, по словам историка кино Хэла Эриксона, его стали «готовить в исполнители главных ролей». Однако актёр возражал против придания себе гламурного облика и «демонстративно противился быть похороненным под тоннами грима». Тем не менее, Флавин дебютировал именно в главной роли авиатора Боба Ли в 12-серийном приключенческом киносериале «Загадка авиапочты» (1932) продолжительностью 3 часа 45 минут. Как отмечено в биографии актёра на сайте Turner Classic Movies, роль в этом фильме так и осталась его единственной главной ролью. Тем не менее, на Флавина быстро возник большой спрос, и в уже в 1932 году он сыграл ещё в семи фильмах, среди них такие известные картины, как приключенческий триллер «Самая опасная игра» (1932) с Джоэлом Маккри, где он был первым помощником на яхте, и мелодрама «Переулок» (1932) с Айрин Данн, где он сыграл небольшую роль репортёра.
В общей сложности, за 1930-1940-е годы Флавин появился в эпизодах и небольших ролях более чем в 300 фильмах. Одной из наиболее известных картин Флавина стал приключенческий хоррор «Кинг-Конг» (1933), где он сыграл роль второго помощника Бриггса. Кроме того, в 1930-е годы Флавин сыграл небольшие роли в таких значимых фильмах, как семейные ленты «Сияющие глазки» (1934) и «Браво, малышка!» (1934) с Ширли Темпл, искромётная комедия «Мой слуга Годфри» (1934) с Уильямом Пауэллом и Кэрол Ломбард, романтическая комедия «Ты не можешь забрать это с собой» (1938) с Джеймсом Стюартом и Джин Артур, криминальные драмы «Джимены» (1935) с Джеймсом Кэгни, «Жизнь даётся один раз» (1937) с Генри Фондой, «Каждое утро я умираю» (1939) с Кэгни, а также захватывающий вестерн «Юнион Пасифик» (1939) с Барбарой Стэнвик и Джоэлом Маккри.
В 1940 году Флавин сыграл охранника в классической драме «Гроздья гнева» (1940), которую Джон Форд поставил по роману Джона Стейнбека. Другими наиболее заметными фильмами Флавина 1940-х годов были спортивная биографическая драма «Кнут Рокни, стопроцентный американец» (1940) с Пэтом О’Брайеном, музыкальный биопик «Янки Дудл Денди» (1942) с Джеймсом Кэгни, очаровательная романтическая комедия «Небеса могут подождать» (1943) с Доном Амичи, мелодрама «Украденная жизнь» (1946) с Бетт Дейвис в роли двух сестёр-близняшек, а также в хоррор-комедия «Эббот и Костелло встречают убийцу, Бориса Карлоффа» (1949), где он предстал в образе терпеливого детектива отдела убийств.
Кроме того, в 1940-е годы Флавин сыграл в целой серии фильмов нуар, среди них «Высокая Сьерра» (1941), «Ночной кошмар» (1941), «Лора» (1944), «Милдред Пирс» (1945), «Конфликт» (1945), «Странная любовь Марты Айверс» (1946), «Большой сон» (1946), «Никто не живёт вечно» (1946), «Аллея кошмаров» (1947), «Нора Прентисс» (1947), «Прикосновение бархата» (1948), «Спи, моя любовь» (1948), «Стойкость» (1949), «Путь фламинго» (1949), «Ограбление инкассаторской машины» (1950), «Пункт назначения — убийство» (1950) и «Нагая улица» (1955). Как отмечает историк кино Карен Хэннсберри, «в большинстве этих фильмов Флавин был полицейским детективом, патрульным полицейским или тюремным охранником». Наиболее заметные роли он сыграл в фильме «Аллея кошмаров» (1947), где был владельцем цирка, который нанимает главного героя (его играет Тайрон Пауэр), а также в фильме «Пункт назначения — убийство», где, по мнению Хэннсберри, «он сыграл свою лучшую роль полицейского детектива, лейтенанта Брюстера, который помогает поймать изобретательного убийцу».
Помимо этой картины самыми заметными фильмами Флавина в 1950-е годы стали также военная драма «Тихоокеанская операция» (1951) с Джоном Уэйном, мелодрама по роману Теодора Драйзера «Сестра Кэрри» (1952) с Лоренсом Оливье, романтическая комедия с Джоном Уэйном «Кругом неприятности» (1953), военная комедия «Мистер Робертс» (1955) с Кэгни и Фондой, военная драма с Уэйном «Крылья орлов» (1957), а также комедия с Кэгни «Последний салют» (1958).
Начиная с 1960 года, Флавин снимался значительно меньше, сыграв до конца кинокарьеры в 1976 году всего в семи фильмах. В 1963 году он появился в небольшой роли патрульного в приключенческой комедии «Этот безумный, безумный, безумный, безумный мир» (1963), в 1967 году он сыграл с коллегами по нуаровому жанру Джеффом Кори и Чарльзом Макгроу в криминальной драме «Хладнокровное убийство» (1963), а в 1971 году исполнил маленькую роль священника в комедии «Босой руководитель» (1971) с Куртом Расселом в главной роли.